พระนาย สุวรรณรัฐ เริ่มรับราชการในปี พ.ศ. 2520 เป็นเจ้าหน้าที่บริหารงานทั่วไป สำนักงานจังหวัดเชียงราย เจ้าหน้าที่วิเทศสัมพันธ์ สำนักงานปลัดกระทรวงมหาดไทย ในปี พ.ศ. 2522 จากนั้นในปี พ.ศ. 2528 ได้โอนย้ายไปดำรงตำแหน่งปลัดอำเภอ (เจ้าพนักงานปกครอง) อำเภอสายบุรี จังหวัดปัตตานี และนายอำเภออมก๋อย จังหวัดเชียงใหม่[5] ในปี พ.ศ. 2532

จากนั้น ในปี พ.ศ. 2535 ได้รับแต่งตั้งเป็นหัวหน้าสำนักงานจังหวัดเชียงใหม่ ปี พ.ศ. 2537 เป็นผู้อำนวยการกองการต่างประเทศ สำนักงานปลัดกระทรวงมหาดไทย และปลัดจังหวัดพระนครศรีอยุธยา ในปี พ.ศ. 2538

ต่อมา ปี พ.ศ. 2540 ได้รับแต่งตั้งเป็นรองผู้ว่าราชการจังหวัดพระนครศรีอยุธยา และจังหวัดอื่นๆ ได้แก่ จังหวัดบุรีรัมย์ จังหวัดกระบี่ หลังจากนั้นในปี พ.ศ. 2546 ได้รับพระกรุณาโปรดเกล้าฯ ให้ดำรงตำแหน่งผู้ว่าราชการจังหวัดสิงห์บุรี จังหวัดนนทบุรี และในปี พ.ศ. 2549 เป็นผู้อำนวยการศูนย์อำนวยการบริหารจังหวัดชายแดนภาคใต้

เมื่อปี พ.ศ. 2551 ได้รับพระกรุณาโปรดเกล้าฯ แต่งตั้งเป็นรองปลัดกระทรวงมหาดไทย และได้รับพระกรุณาโปรดเกล้าฯ แต่งตั้งเป็นปลัดกระทรวงมหาดไทย ในปี พ.ศ. 2554 [6] สืบต่อจากนายวิเชียร ชวลิต